¿Es necesario incluir el diagnóstico etológico en pacientes con epilepsia idiopática canina? Una revisión de literatura.

 Lluvia Espinoza MVZ, EMCV (EC) Propedéutico (1); 
María Daniela Hernández MVZ EMCV (EC), Clínico (1); 
Yunnuén Estefanía Barrera Roens MVZ EMCV (EC), Clínico (1); 
Gabriela J Constantino Corzo MVZ EMCV (EC), Clínico (1).

(1) Hospital Veterinario de Especialidades en Fauna Silvestre y Etología Clínica (HVE-FSEC) de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM.

Antecedentes
Lennox y Markham (1953) publicaron un artículo titulado “The sociopsychological treatment of epilepsy”, en el cual mencionaron la posible comorbilidad de patologías psiquiátricas y epilepsia idiopática en pacientes humanos; además, estableciendo un precedente sobre el impacto de los factores psicológicos que afectan a las personas con trastornos convulsivos.

Se ha identificado que un 25-50% de los pacientes con epilepsia presentan depresión, ansiedad, psicosis, cambios cognitivos y de personalidad en los diferentes estados de una convulsión (Jackson et al., 2005; LaFrance et al., 2008). 

En infantes epilépticos la medición de trastornos de la conducta y los diagnósticos psiquiátricos se suelen basar en estudios con diferentes objetivos. En términos generales, se suelen emplear entrevistas y/o cuestionarios dirigidos hacia padres, tutores y a los mismos niños. En estos cuestionarios, como los de autoinforme basados en síntomas, la evaluación puede verse sesgada tanto por la persona que responde y el método empleado (Austin y Caplan, 2007). 

Dentro de la neurología veterinaria, la epilepsia idiopática es una enfermedad que afecta al 0.6 – 0.75% de los perros a nivel mundial (Kearsley-fleet, 2013), siendo la afección neurológica más frecuente en la práctica diaria (Bhatti et al., 2015); sin embargo, aun habiendo evidencia de que también padecen de alteraciones conductuales como lo demostraron Shihab et al., 2011, a percepción de las autoras, es poco común que estos pacientes sean remitidos al área de etología clínica para darles una atención integral por ambas ramas médicas. 

Tal como en pediatría, los médicos veterinarios también nos apoyamos de la observación y de la información proporcionada por los tutores de los animales; pero, estos últimos, suelen hacer interpretaciones de los signos y conductas, pudiendo ser subjetivas.

Dado que los perros naturalmente pueden padecer de epilepsia, se consideran un modelo biológico y semiológico ideal para el estudio del desarrollo de la enfermedad en humanos, aunado a que comparten el ambiente en el que se desenvuelven, pero sin las implicaciones y consecuencias sociales que afectan a las personas, mismas que confundirían si estos factores son los que provocan los cambios neuroconductuales o el padecer la enfermedad (Shihab et al., 2011). Estos autores obtuvieron información de los tutores de 80 caninos con diagnóstico de epilepsia, a través de un cuestionario modificado (Hsu y Serpell, 2003) que identificara, si bajo ciertos estímulos y situaciones como: la presencia de personas desconocidas, ser manipulados, movimientos y sonidos repentinos o fuertes, la aproximación de otros perros, dejarlos solos, comida, ser corregidos, entre otros, sus perros mostraban que estuvieran ansiosos, temerosos, agresivos, ladrando sin ninguna motivo aparente, persiguiendo puntos de luz o sombras, caminando sin rumbo, apáticos, agitados si se le interrumpía el sueño, disminución de su interés en actividades que solía hacer, etc., para luego correlacionarlos con algunas de las 10 siguientes categorías conductuales tituladas como: Miedo/Ansiedad, Agresión Defensiva, Agresión Controladora, Percepción Anormal, Comportamiento Territorial, Comportamiento Demandante, Reactividad Anormal, Trastorno de Apego, Comportamiento Apático y Comportamiento Demente. Los resultados arrojaron que el 71% de los perros mostraron al menos un cambio conductual con el desarrollo de la epilepsia, hayan tenido un tratamiento farmacológico o no.

Basándose en las conclusiones del artículo anteriormente descrito, Levitin et al., 2019, realizaron un estudio transversal retrospectivo en el cual pretendían determinar la presencia y la gravedad de posibles conductas ansiosas en perros con epilepsia idiopática en comparación con perros con otras condiciones médicas. Dicha investigación hizo referencia al artículo de Shihab et al., 2011 y utilizó un proceso similar para la caracterización de las patologías conductuales. Para ello se encuestó a los tutores de 38 perros diagnosticados con epilepsia y, con base al Cuestionario de Evaluación e Investigación del Comportamiento Canino acortado (mini-CBARQ), se dividió el comportamiento en siete secciones: "excitabilidad", "agresión", "miedo y ansiedad", "comportamientos relacionados con la separación", "búsqueda de apego y atención", "obediencia y entrenamiento" y "misceláneo". El cuestionario tomó en cuenta signos conductuales como: temblores, salivación, inquietud, vocalización, masticación, rascado, gruñido, ladrido, enseñar los dientes, mordida, pérdida del apetito, etc. Al final, los autores concluyeron que algunas de estas conductas sí podrían relacionadas con ansiedad. 

La IVETF (International Veterinary Epilepsy Task Force) analizó los diferentes resultados de las intervenciones terapéuticas en la epilepsia. Dicha propuesta subrayó la necesidad de desarrollar sistemas de puntuación conductual validados para la evaluación de los cambios en el comportamiento de pacientes con epilepsia idiopática (Potschka et al., 2015).

Objetivo
Realizar una revisión sistemática de artículos publicados en los últimos 10 años cuyo tema principal sea la mención de los cambios conductuales en pacientes con epilepsia idiopática canina y así justificar la necesidad de incluir el diagnóstico etológico para estos pacientes.

Metodología
Para la ejecución de la presente revisión se plantearon 4 etapas:

La realización de un listado de las bases de datos electrónicas consultadas.

Búsqueda de artículos originales y artículos de revisión en las bases de datos desde agosto del 2021 a febrero del 2022.

Compilación y selección de la información.

Los criterios de selección fueron los siguientes: 

 La búsqueda bibliográfica fue limitada a los idiomas inglés y español.
 Se utilizaron combinaciones de palabras clave, las cuales se definieron según lo estipulado en el objetivo, como: (1) “epilepsia idiopática”, “idiopatic epilepsy” OR “convulsiones”, “seizures”, (2) “canina”, “canine” OR “perro”, “dog” (3) “etología”, “ethology” OR “comportamiento”, “behavior”.

3.3 Una vez concluida la búsqueda, se aplicaron los siguientes criterios de inclusión para la información obtenida:

Que el artículo en cuestión mencionara signos conductuales en los pacientes con epilepsia idiopática canina. 

Si se realizó algún tipo de protocolo para la identificación y clasificación de los signos conductuales.

Si se mencionó la presencia de patologías de comportamiento y como se llevó a cabo el proceso diagnóstico. 

Análisis de la información

Resultados 
En la tabla 1 se muestran las bases de datos electrónicas consultadas, el número total de publicaciones obtenidas en cada una y las publicaciones recabadas en base a la combinación de palabras elegidas relacionadas al tema.

TABLA 1 | Resultados de la búsqueda de información.

La combinación de palabras con el mayor número de resultados fue “seizures” AND “dog” con 18,000 artículos obtenidos en Google Scholar®, 4,867 en Biblioteca Digital UNAM, 3,723 en Science Direct® y 457 en Pubmed®; los resultados incluían artículos sobre convulsiones en pacientes caninos y, en menor medida, sobre el uso de perros como alerta médica para humanos convulsivos. 

La segunda búsqueda que arrojó la mayor cantidad de trabajos publicados fue “seizures” AND “dog” AND “behavior” con 15,900 resultados en (Google Scholar®), en los que mencionaban cambios en el comportamiento de los pacientes caninos que presentan episodios convulsivos. Al incluir la palabra “ethology”, dichos resultados se redujeron a 360 trabajos encontrados en Google Scholar®; esto nos lleva a pensar que la integración del área conductual en la atención de los pacientes se presenta con menor frecuencia.

Los resultados de la búsqueda en español fueron considerablemente menores a la búsqueda en inglés; la combinación de palabras con mayor éxito fue “convulsiones” AND “perro” con 4,850 resultados y la segunda mayor fue “convulsiones” AND “perro” AND “comportamiento” obteniendo 2,780 resultados. Ambas búsquedas fueron realizadas en Google Scholar®, mientras que la mayoría de los otros buscadores utilizados no arrojaron resultados. 

Discusión
De los resultados obtenidos, se consideró que 6 artículos fueron de mayor relevancia para al objetivo de esta revisión, los cuales se discutirán a continuación. 
Entre los resultados obtenidos durante la búsqueda, el de Shihab et al., 2011 publicado por el Journal of Epilepsy and Behavior, fue el documento referenciado con mayor frecuencia, 92 veces hasta la fecha (acorde a Google Scholar®). En dicho artículo, implementaron un cuestionario modificado del propuesto por Hsu y Serpell, en el 2003. Hsu y Serpell sugirieron que hacer mediciones en base a puntuaciones de diferentes signos presentados derivados del proceso convulsivo y clasificarlos en las categorías propuestas por ellos parecían ser efectivo; a pesar de eso, el proceso de validación dependía de las fuentes de información conductual, las cuales fueron los tutores de los perros. Hsu y Serpell defienden que la mayoría de los profesionales observan el comportamiento de sus pacientes y caracterizan las conductas para formular un diagnóstico, por lo que es probable que los cuestionarios proporcionen un estándar razonable para la validación de diagnóstico.

En opinión de las autoras, parte esencial en el proceso diagnóstico es la experiencia profesional del evaluador, la cual es vital para la caracterización y contextualización de los comportamientos observados. Esta falta de construcción profesional podría llevar al tutor del paciente a mal interpretar los comportamientos típicos de la especie con alteraciones.

En el 2013, Overall publicó un manual de medicina clínica conductual para perros y gatos, en el cual explicó que es necesario interpretar los resultados del Cuestionario de Evaluación e Investigación del Comportamiento Canino (CBARQ®) en conjunto con la observación del paciente; así se pueden diferenciar las respuestas conductuales normales de las verdaderas patologías. En este manual también se puntualiza que los cuestionarios publicados por profesionales del comportamiento no están destinados a su uso sin observación directa del paciente por los mismos profesionales, y que tales observaciones son siempre superiores a los cuestionarios solos. 

Entre los artículos que implementan el uso de cuestionarios para analizar los cambios en el comportamiento de los caninos con epilepsia idiopática, se encuentra el de Packer, et al.; este texto del 2019 fue el único obtenido durante la búsqueda que propone el uso de técnicas establecidas de medicina conductual para reducir el estrés y mejorar la salud mental de estos pacientes. En el mismo documento ya se puntualizaba la necesidad de ensayos multicéntricos, doble ciego y controlados para confirmar los efectos de las intervenciones conductuales sobre la frecuencia de las convulsiones en la medicina veterinaria y se alentaba a una mayor participación por parte de los profesionales del comportamiento animal en el manejo de pacientes con epilepsia.

La literatura pone en evidencia que hace falta de la intervención etológica para hacer la diferenciación y realizar un manejo integral del paciente. Estos cambios conductuales pueden estar asociados a patologías del comportamiento como la ansiedad, el trastorno por déficit de atención con hiperactividad, el deterioro cognitivo, entre otros y es en esta asociación donde se identifica una deficiencia el proceso de diagnóstico etológico (Shihab et al., 2011; Packer y Volk, 2015).

Conclusión 
La epilepsia idiopática canina y alteraciones conductuales pueden tener morbilidad asociada. Los pacientes presentan signos conductuales como temblores, salivación, inquietud, vocalización, excitabilidad, etc., reportados por los tutores durante alguna etapa de la convulsión, pudiendo ser parte de la misma enfermedad, pero también de una patología del comportamiento.
 
Bibliografía
Austin, J. K., y Caplan, R. (2007). Behavioral and psychiatric comorbidities in pediatric epilepsy: toward an integrative model. Epilepsia, 48(9):1639-1651.

Potschka, H., Fischer, A., Löscher, W. et al. International veterinary epilepsy task force consensus proposal: outcome of therapeutic interventions in canine and feline epilepsy. BMC Vet Res 11, 177 (2015). https://doi.org/10.1186/s12917-015-0465-y.

Hsu, Yuying y Serpell, James. (2003). Development and validation of a questionnaire for measuring behavior and temperament traits in pet dogs. Journal of the American Veterinary Medical Association. 223. 1293-300. 10.2460/javma.2003.223.1293.

Kearsley-Fleet, L., O’Neill, D. G., Volk, H. A., Church, D. B., y Brodbelt, D. C. (2013). Prevalence and risk factors for canine epilepsy of unknown origin in the UK. Veterinary Record, 172(13), 338–338. https://doi.org/10.1136/vr.101133

LaFrance, W. C., Kanner, A. M., y Hermann, B. (2008). Chapter 20 Psychiatric Comorbidities in Epilepsy. International Review of Neurobiology, 83, 347–383. https://doi.org/10.1016/s0074-7742(08)00020-2

Lennox, W. G., y Markham, C. H. (1953). The sociopsychological treatment of epilepsy. Journal of the American Medical Association, 152(18), 1690-1694.

Levitin, H., Hague, D. W., Ballantyne, K. C., y Selmic, L. E. (2019). Behavioral changes in dogs with idiopathic epilepsy compared to other medical populations. Frontiers in Veterinary Science, 396. https://doi.org/10.3389/fvets.2019.00396

Overall, K. L. (2013). Manual of Clinical Behavioral Medicine for Dogs and Cats. Elsevier Gezondheidszorg. CHAPTER 6. Abnormal Canine Behaviors and Behavioral Pathologies Involving Aggression, 227-228.

Packer, R. M. A., y Volk, H. A. (2015). Epilepsy beyond seizures: a review of the impact of epilepsy and its comorbidities on health-related quality of life in dogs. Veterinary Record, 177(12), 306–315. https://doi.org/10.1136/vr.103360

Packer, R. M. A., Hobbs, S. L., y Blackwell, E. J. (2019). Behavioral Interventions as an Adjunctive Treatment for Canine Epilepsy: A Missing Part of the Epilepsy Management Toolkit? Frontiers in Veterinary Science, 6. https://doi.org/10.3389/fvets.2019.00003.

Shihab, N., Bowen, J., y Volk, H. A. (2011). Behavioral changes in dogs associated with the development of idiopathic epilepsy. Epilepsy & Behavior, 21(2), 160–167. https://doi.org/10.1016/j.yebeh.2011.03.018.


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